7 января 1819 года Феодосийскому земскому суду был предъявлен план будущей церкви и подряд на её строительство. Идея возвести храм пришла в голову местным помещикам. Они обратились к архиепископу с просьбой о постройке, и отец Иов просьбу удовлетворил. Постройка была необходима, поскольку в те годы в Судаке был только один православный собор, да и тот находился вдалеке от жилого района.

Принято считать, что торжественная закладка Покровской церкви состоялась 20 сентября 1819 года. Об этом событии сообщала надпись на мраморной плите, вмонтированной в западную стену храма над входной дверью: «Во имя Покрова Пресвятыя Богородицы. Сооружен сей храм от воплощения Бога Слова в 1819 году, сентября 20 дня.» К сожалению, до наших дней эта памятная плита не сохранилась.

Первым священником судакской церкви Покрова стал отец Тарасий Дмитриевич Дмитриев, назначенный настоятелем храма с 27 декабря 1819 года. Его стараниями было создано Покровское церковное братство в Судаке, открыта школа грамотности, преобразованная позднее в церковноприходскую школу.
Строительство храма длилось десять лет и окончилось в 1829 году. Покровский храм был освящен в 1829 году. Тогда он выглядел не так, как сегодня. В основании храм имел форму равноконечного греческого креста, посредине, на стройном восьмигранном барабане, возвышался большой купол. Четыре продольные части здания, примыкающие к середине храма, были перекрыты полукруглыми сводами, опиравшимися на вертикальные опоры.

В то время еще была не достроена колокольня. Проект колокольни в 1829 году разработал известный и талантливый зодчий И.Ф. Колодин. Судакскую звонницу решили возводить в четыре яруса, отдельно стоящей от храма. Начался сбор средств. Значительный вклад внес попечитель Покровской церкви подполковник И.Ф. Жмелев, более двух тысяч ассигнациями собрали жители Судака. Завершилось строительство колокольни (высота более 30 метров) в начале 1843 года, но в 1926 году колокольня была взорвана.

В 1868 году здесь побывала императрица Мария Александровна с дочерью Марией, сыном, будущим императором Александром III, и его супругой Марией Федоровной. В 1912 году император Николай II по дороге в Новый Свет сделал остановку в Судаке и посетил церковь. Сопровождавший его князь Л.С. Голицын обратил внимание царя на ветхость храма, пострадавшего при землетрясении 29 сентября 1869 года, и государь выделил деньги на ремонт.

Вплоть до 1936 года в Покровском храме проходили богослужения, венчались, отмечались православные праздники. В 1936 году храм был закрыт, а на его месте решили построить Дом пионеров. Начало Великой Отечественной войны помешало исполниться этим планам, и на время немецкой оккупации Крыма храм даже возобновил службы. После окончания войны храм вновь перестал быть действующим.
Идею создания Дома пионеров и ремонтных мастерских была возобновлена в 80-е годы. Безусловно их существование пагубно сказалось на внешнем и внутреннем убранстве храма: был разобран купол, утрачены иконостас и вся церковная утварь, искажена апсида, прорублены окна на уровне второго яруса, нарушена планировка храма.

Возвращение к жизни храма Покрова Пресвятой Богородицы началось в 1990-е гг. усердием митрополита Симферопольского и Крымского Лазаря. Стараниями бывшего настоятеля Свято-Покровского храма и наместника Кизилташской обители — игумена Никона (Демьянюка), храм полностью расписали и сделали резной иконостас, при храме открыли библиотеку, читальный зал, церковную лавку.

В начале 2005 года начались строительные работы по воссозданию колокольни. За основу был взят отвергнутый когда-то проект архитектора Колодина. И снова потянулись в храм верующие, и снова зазвонили колокола.
В 1996 г. художник И. Сахаров украсил внутреннее убранство церкви изображениями крымских святых.
До недавнего времени храм Покрова Пресвятой Богородицы относился к подворью Кизилташского монастыря.
На данный момент Свято-Покровский храм является центральным храмом Судакского благочиния Феодосийской епархии.